Aunque nació en Lewiston (Maine), Dempsey se crió en Turner (Maine). Es el menor de los tres hijos de Amanda y William Dempsey y asistió al St. Dominic Regional High School (donde su madre trabajaba como secretaria), que abandonó antes de graduarse. Este malabarista amateur fue descubierto por un agente y lo invitó a audicionar para un papel en la obra Tres lamentos de amor: la cosa funcionó y pasó los siguientes cuatro meses viajando con la compañía en San Francisco. Después protagonizó la obra Recuerdos de Brighton -dirigida por Gene Saks- y participó en otras obras: Nuestros años dorados con la Maine Acting Company y Una historia con tres extraños. La característica de Dempsey es interpretar a personajes duros pero emotivos.
En 1987 protagonizó la comedia teen No puedes comprar mi amor junto a Amanda Peterson. Dos años más tarde protagonizó Loverbody junto a Kirstie Alley y Felices juntos' con Helen Slater. Sus papeles románticos y en comedias adolescentes le llevaron a encasillarse, hasta que logró progresar en su carrera.
Durante la primera década del siglo XXI actuó en películas como El club del emperador y Diarios de la calle.
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